Цей відділ органічно пов’язаний з темою «Раннє християнство», оскільки Вірменська Апостольська Церква є представником сім’ї Давньосхідних Церков – другої великої складової християнства.
У науковій літературі ці Церкви також називають Нехалкедонськими або ж Монофізитськими. Давньосхідні Церкви є однією з найдавніших автономних християнських систем, що догматично й організаційно сформувалася протягом V-VI ст. у південно-східних регіонах Римської імперії.
Частина експозиції присвячена історії Вірменської церкви в Україні. З давніх часів вірмени активно діяли на землях України. Кримський півострів середньовічні історики називали „Приморською Вірменією”. Вірменська колонія Львова була однією з найпотужніших на землях України.
Історія Вірменської церкви представлена оригінальними експонатами, найцікавішим з яких є срібне зображення св. Ечміадзіну 18 ст. (Вірменія), ікона св.Григорія-Просвітителя (поч. ХХ ст., іранська школа), срібні посохи архімандрита і єпископа 18 ст. (Вірменія), ікона св. Антонія Пустельника з колекції колишнього Вірменського музею у м. Львові, оригінал папської булли 1715 року, книга вірменських шараканів 19 ст.
Після 24 лютого 2022 року вся постійна експозиція музею, в тому числі пам’ятки з відділу були демонтовані з вітрин і сховані в надійному сховищі.