Цей відділ органічно пов’язаний з темою «Раннє християнство», оскільки Вірменська Апостольська Церква є представником сім’ї Давньосхідних Церков – другої великої складової християнства. У науковій літературі ці Церкви також називають Нехалкедонськими або ж Монофізитськими. Давньосхідні Церкви є однією з найдавніших автономних християнських систем, що догматично й організаційно сформувалася протягом V-VI ст. у південно-східних регіонах Римської імперії. Спільними характерними ознаками всіх Давньосхідних Церков є визнання рішень лише перших трьох Вселенських соборів (Нікейського 325 року, І Константинопольського 381 року і Ефеського 431 року), Нікео-Константинопольського Символу віри; джерелами віровчення для них є насамперед Святе Письмо, потім – праці отців Церкви, особливо, великих каппадокійців та богословів Олександрійської школи. Вони повністю приймають сотеріологічну доктрину християнства і визнають Христа Боголюдиною, чия природа є єдиною (але - не одною), що складається з двох – Божественної та Людської; його людська природа подібна до нашої, але без гріха. Організаційно, всі Давньосхідні Церкви є автокефальними етно-національними Церквами, які не мають одного, спільного для всіх них, керівного органу. В групу Давньосхідних Церков на нинішній день входять Вірменська Апостольська, Ерітрейська, Ефіопська (Абіссинська), Коптська та Сирійська (Західно-сирійська) Церкви.
Обрядових особливостей у Вірменській Апостольській Церкві значно більше, ніж догматичних, що є природним, адже саме в обряді насамперед формуються та зберігаються національні особливості кожної Церкви. Найсуттєвіші з них: свій церковний календар, святкування Різдва Христового і Хрещення в один день (свято Богоявлення 6 січня), Євхаристія на пісному хлібі та нерозбавленому водою вині, додаток до Трисвятої пісні, Передовий піст тощо. Вживання ікон у вірменських храмах обмежене. Вірменська Апостольська Церква визнає шість, а не сім таїнств: хрещення, причастя, миропомазання, покаяння, священство та шлюб. Оливопомазання (соборування, єлеоосвячення) хоча і надається при останній сповіді та причасті, але значення окремого таїнства немає.
Друга частина експозиції присвячена історії Вірменської церкви в Україні. З давніх часів вірмени активно діяли на землях України. Кримський півострів середньовічні історики називали „Приморською Вірменією”. Лише в Кафі ХІV ст. існувало понад 30 вірменських церков, у Сурхаті – дев’ять, кілька десятків церков та чотири монастирі були розташовані в Сугдеї, Орабазарі, Газараті, Бахчисараї та вірменських селах.
Нашестя арабів та турків-сельджуків призвели до масової еміграції вірмен у Х-ХІ століттях. Саме тоді виникають чисельні вірменські центри не лише в Криму та Києві, а й по всіх землях Київської Русі. У Києві ще в домонгольський період була заснована парафія Вірменської Апостольської Церкви на чолі з єпископом, можливо, архиєпископом. Внаслідок татаро-монгольської навали центр релігійного життя вірмен поступово пересувається на Захід: спочатку, вірогідно, в Луцьк, а потім – до Львова. Більшість вірменських колоній зі своїми релігійними осередками опинилися в межах Галицько-Волинської держави.
Вірменська колонія Львова була однією з найпотужніших на землях України. У 1356 році Казимир Великий дарує вірменським поселенцям право самоврядування та власного суду на основі “Судебника” Мхітара Гоша. Пізніше таке право отримують вірменські поселенці й інших міст.
В 1363 році у Львові почалося будівництво вірменського кафедрального собору Успіння Пресвятої Богородиці, що став головною святинею всіх вірменських поселенців України; у 1364 році тут створено єпархіальний осередок вірмен Русі та Валахії; в 1367 році король Казимир Великий надав вірменам право релігійного самоврядування, а 1388 року львівській єпархії підпорядковувалися вірмени Польщі (Львів, Кам’янець-Подільський), Литви (Київ, Володимир, Луцьк), Молдавії та Волощини. Другою за значенням серед вірмен Речі Посполитої була кам’янець-подільська парафія. На початок ХVІ століття релігійні осередки вірмен існували також у Києві, Луцьку, Снятині, Язловці, з 18 століття – в Станіславові, Тисмениці, Кутах, Чернівцях тощо.
1630 року львівський вірменський єпископ Микола Торосович (1627-1681 рр.) підписав унію Вірменської Апостольської Церкви Речі Посполитої з Ватиканом, яку Рим остаточно затвердив 8 листопада 1630 року. Вірмено-католицька церква проіснувала на землях України до 1945 року, коли була знищена радянською владою, подібно до Української Греко-католицької церкви.
Історія Вірменської церкви представлена оригінальними експонатами, найцікавішим з яких є срібне зображення св. Ечміадзіну 18 ст. (Вірменія), ікона св.Григорія-Просвітителя (поч. ХХ ст.., іранська школа), срібні посохи архімандрита і єпископа 18 ст. (Вірменія), ікона св. Антонія Пустельника з колекції колишнього Вірменського музею у м. Львові, оригінал папської булли 1715 року, книга вірменських шараканів 19 ст.